Akinfejevov debutoval v [[Ruské národné futbalové mužstvo|ruskom národnom týmetíme]] [[28. apríl]]a [[2004]] v zápase proti [[Nórske národné futbalové mužstvo|Nórsku]]. Keď nastúpil na zápas mal len 18 rokov a 20 dní čím sa stal najmladším ruským hráčom v histórii. Na [[Majstrovstvá Európy vo futbale 2004|EURO 2004]] cestoval ako tretí brankár. Ale významnejší debut prežil v zápase kvalifikácii na [[Majstrovstvá sveta vo futbale 2006|majstrovstvá sveta]] 2006 proti Estónsku [[30. marca]] [[2005]]. Po tomto zápase bol odporúčaný na brankársku jednotku na majstrovstvá sveta, lebo [[Viačeslav Alexandrovič Malafejev|Malafejev]] bol dlhodobo zranený. Ale Rusi na záverečný turnaj nepostúpili. No [[6. máj]]a [[2007]] utrpel zranenie kolena v ligovom zápase proti týmutímu [[FC Rostov]]. Doba liečenia bola štyri mesiace. Následok zranenia bola strata pozícii v reprezentácii. Na EURO 2008 dostal dôveru od trénera [[Guus Hiddink|Guusa Hiddinka]] a odchytal celý turnaj. S tímom získal bronzovú medailu.
